Спустя более девяти столетий после этого пророчества Русь приняла христианство, был основан Киев, а на месте современного Андреевского храма стали возникать первые деревянные церкви.
В 18 веке императрица Елизавета Петровна повелела построить в этом историческом месте каменный храм. Разработку проекта поручили придворному архитектору итальянского происхождения Бартоломео Растрелли. По его эскизам зодчие во главе с Иваном Мичуриным соорудили за пять лет, с 1749 по 1754 г., на крутом правом берегу Днепра величественную церковь в стиле барокко.
Для росписи храма были приглашены известные в те годы светские и религиозные живописцы и иконописцы: Иван Вишняков, Алексей Антропов и другие. Благодаря их работе в сооружении органично сплелись последние на тот момент достижения европейского искусства и украинские художественные традиции с их высоким лиризмом, ясностью красок и форм.
Кроме икон и росписей, убранство храма дополняют своеобразные иконы в виде картин. Особый интерес для посетителей храма и искусствоведов представляет полотно «Проповедь Апостола Андрея» авторства местного художника Платона Бориспольца. Одного из персонажей данной картины, размер которой 15 кв. м, а вес около 150 кг, живописец изобразил с лицом великого украинского поэта 19 века Тараса Шевченко.
Само здание Андреевской церкви построено в виде креста, вытянутого по продольной оси, размеры которого составляют 31 на 20 м. Его высота составляет 47 м, причем внутри храм имеет только один центральный купол, украшенный богатой росписью, тогда как снаружи он окружен 4 декоративными куполами, поставленными по диагоналям здания. В оформлении фасадов церкви и ее наружной решетки использованы чугунное литье и лепной декор. С 2017 года в храме проводятся реставрационные работы.
Главными святынями Андреевской церкви до революции считались частица мощей святого Андрея Первозванного и подаренное российским императором Александром Евангелие в драгоценном окладе.
Один из самых красивых храмов Киева расположен в начале Андреевского спуска, который ведет в историческую часть города — Подол. Эта улица пользуется большой популярностью у туристов. В 1999 году возле храма был открыт памятник героям советского кинофильма «За двумя зайцами» (1961) Проне Прокоповне, роль которой сыграла Маргарита Криницына, и Голохвастову, роль которого исполнил Олег Борисов. Это место для монумента было выбрано не случайно. Именно здесь, на ступенях Андреевской церкви, снимались финальные кадры комедии.
После 1917 года Андреевский храм был переподчинен Софийскому культурному заповеднику. В 1949 году в помещения церкви переехала Киевская духовная семинария, ликвидированная впоследствии в 1960 году. Вместе с семинарией закрыли для прихожан и саму церковь, которую лишь спустя 8 лет преобразуют в музей. В этом статусе она пребывала до 2008 года, когда президент Украины Виктор Ющенко принял решение снять Андреевский храм с баланса Национального заповедника «София Киевская» и передать его непризнанной Украинской автокефальной православной церкви, которая стала совершать в нем ежедневные службы и литургии.
Президент страны Петр Порошенко 17 октября 2018 года внес в Верховную Раду закон о передаче Андреевского храма Константинопольскому патриархату. Он был одобрен 237 голосами депутатов 18 октября и подписан 7 ноября президентом. По замыслу властей, данный шаг должен ускорить предоставление автокефалии украинской церкви Вселенским патриархатом.
