После окончания средней школы будущий глава РПЦ поступил в Ленинградскую духовную семинарию, а затем в академию, которую с отличием окончил в 1970 году со степенью кандидата богословия.
В апреле 1969 года был пострижен в монахи с именем Кирилл. Через год митрополит Ленинградский Никодим (Ротов) сделал его своим личным секретарем. В 1971 году получает сан архимандрита и становится представителем РПЦ при Всемирном совете церквей в Женеве.
С марта 1976 года член Синодальной комиссии по вопросам христианского единства и межцерковных сношений. В том же году посвящен в сан епископа Выборгского, викария Ленинградской епархии.
С ноября 1976 года по октябрь 1978 года был заместителем патриаршего экзарха Западной Европы митрополита Никодима (Ротова). Одновременно в 28 лет становится ректором Ленинградской духовной академии и семинарии.
9 сентября 1977 года возведен в сан архиепископа.
12 октября 1978 года освобожден от должности заместителя экзарха Западной Европы и назначен управляющим патриаршими приходами в Финляндии.
В 1978 году назначен заместителем председателя Отдела внешних церковных сношений, который он затем возглавит в 1989 году.
В 1984 году Кирилла переводят в Смоленскую епархию в чине архиепископа Смоленского и Калининградского.
25 февраля 1991 года указом Патриарха Алексия II возведен в сан митрополита.
С 1993 года — сопредседатель, а спустя два года заместитель главы Всемирного Русского Народного Собора.
С 26 февраля 1994 года — член Синодальной богословской комиссии.
С 1994 года ведет духовно-просветительскую программу «Слово пастыря» на Первом канале.
В 1995-2000 гг. председатель Синодальной рабочей группы по выработке концепции Русской православной церкви по вопросам церковно-государственных отношений и проблемам современного общества; под его руководством разработаны Основы социальной концепции РПЦ, принятые в 2000 году Юбилейным Архиерейском собором.
В начале декабря 2008 года после кончины Алексия II был назначен местоблюстителем патриаршего престола. На Архиерейском соборе 25 января 2009 года набрал 97 голосов, обойдя митрополита Калужского и Боровского Климента (Капалина), который набрал 32 голоса и митрополита Минского и Слуцкого Филарета (Вахромеева), за него проголосовали 16 делегатов.
Патриарх Кирилл — автор многочисленных публикаций и докладов и ряда книг, почетный член многих российских и иностранных академий, почетный профессор и доктор ряда университетов.
Принимал участие в контактах с церквями многих стран мира, участвовал в работе межхристианских организаций.
В 2016 году стал первым предстоятелем русской церкви, который провел личную встречу с главой католиков Папой Римским Франциском.
Патриарх Кирилл награжден орденами РПЦ, а также орденами поместных православных церквей.
Патриарх Кирилл также удостоен многочисленных наград и премий общественных организаций.